UCLA

Early-life adversity (ELA) is hypothesized to shape adult phenotypes and fitness outcomes through developmental effects on physiological and behavioral systems, yet evidence from wild, long-lived primates remains limited. This dissertation investigates the relationships among ELA, hypothalamic-pituitary-adrenal (HPA) axis regulation, behavioral phenotypes, and life-history outcomes in white-faced capuchin monkeys (Cebus imitator) at Lomas Barbudal Biological Reserve in Guanacaste, Costa Rica, using over three decades of longitudinal data from the Lomas Barbudal Monkey Project.Chapter 1 examines ELA effects on female mortality and reproductive trajectories across three developmental windows. Prenatal exposure to alpha male replacement increased mortality risk by 75%, while psychosocial adversity (alpha male replacements, maternal loss) accelerated reproductive timing among females who survived to the core reproductive period. Chapter 2 evaluates whether boldness and aggression covary into the integrated behavioral syndrome theory proposed as the mediator linking early developmental conditions to adult life-history strategy. Boldness showed very low repeatability, aggression was target-specific rather than trait-like, and no population-level behavioral syndrome emerged, though individual-level heterogeneity in trait covariance was detected, with bolder individuals showing greater behavioral flexibility. Chapter 3 develops a rolling-window methodology for extracting biologically meaningful HPA axis phenotypes from field-collected fecal glucocorticoid samples. Tonic and reactive HPA axis phenotypes were uncorrelated, demonstrating that tonic glucocorticoid activity and acute stress responsiveness represent independent dimensions of endocrine function. Chapter 4 integrates these components to test whether ELA programs adult HPA axis function, which in turn shapes behavior and male life-history outcomes. Evidence for developmental programming of the HPA axis was limited; however, proactive aggression was associated with a higher probability of alpha male attainment, though this finding should be interpreted cautiously given the small number of attainment events. The hypothesized ELA-to-HPA axis-to-behavior-to-fitness mediation chain was not supported.Collectively, these findings demonstrate that theoretical predictions derived from laboratory and human studies do not straightforwardly translate to wild, long-lived primates. The results highlight the importance of direct ecological constraints over predictive developmental programming and reveal that behavioral and physiological phenotypes operate as largely independent dimensions in shaping fitness outcomes. Se ha planteado la hipótesis de que la adversidad en las primeras etapas de la vida (ELA, por sus siglas en inglés) moldea los fenotipos adultos y los resultados relacionados con la aptitud biológica mediante sus efectos durante el desarrollo sobre los sistemas fisiológicos y conductuales. Sin embargo, la evidencia procedente de primates silvestres y longevos sigue siendo limitada. Esta tesis doctoral investiga las relaciones entre la ELA, la regulación del eje hipotálamo-hipófisis-adrenal (HPA), los fenotipos conductuales y los resultados de historia de vida en monos capuchinos de cara blanca (Cebus imitator) de la Reserva Biológica Lomas Barbudal, en Guanacaste, Costa Rica, utilizando más de tres décadas de datos longitudinales del Proyecto de Monos de Lomas Barbudal. El Capítulo 1 examina los efectos de la ELA sobre la mortalidad de las hembras y sus trayectorias reproductivas a lo largo de tres ventanas del desarrollo. La exposición prenatal al reemplazo del macho alfa aumentó el riesgo de mortalidad en un 75 %, mientras que la adversidad psicosocial (reemplazos del macho alfa y pérdida materna) adelantó el inicio de la reproducción entre las hembras que sobrevivieron hasta el período reproductivo principal. El Capítulo 2 evalúa si la audacia y la agresividad covarían conformando el síndrome conductual integrado propuesto teóricamente como mediador entre las condiciones tempranas del desarrollo y la estrategia de historia de vida en la edad adulta. La audacia mostró una repetibilidad muy baja, la agresividad fue específica según el blanco de la conducta en lugar de constituir un rasgo general, y no se observó un síndrome conductual a nivel poblacional. No obstante, se detectó heterogeneidad a nivel individual en la covariación entre rasgos, y los individuos más audaces mostraron una mayor flexibilidad conductual. El Capítulo 3 desarrolla una metodología de ventanas móviles para extraer fenotipos biológicamente significativos del eje HPA a partir de muestras fecales de glucocorticoides recolectadas en condiciones de campo. Los fenotipos tónicos y reactivos del eje HPA no estuvieron correlacionados, lo que demuestra que la actividad tónica de los glucocorticoides y la respuesta aguda al estrés representan dimensiones independientes de la función endocrina. El Capítulo 4 integra estos componentes para evaluar si la ELA programa la función del eje HPA en la edad adulta y si esta, a su vez, influye en la conducta y en los resultados de historia de vida de los machos. La evidencia de programación del desarrollo del eje HPA fue limitada; sin embargo, la agresividad proactiva se asoció con una mayor probabilidad de alcanzar la condición de macho alfa, aunque este hallazgo debe interpretarse con cautela dado el reducido número de eventos de adquisición de dicha condición. No se encontró respaldo para la cadena de mediación hipotetizada ELA → eje HPA → conducta → aptitud biológica. En conjunto, estos hallazgos demuestran que las predicciones teóricas derivadas de estudios de laboratorio y en seres humanos no se trasladan de manera directa a primates silvestres y longevos. Los resultados resaltan la importancia de las restricciones ecológicas directas frente a la programación predictiva del desarrollo y revelan que los fenotipos conductuales y fisiológicos operan como dimensiones en gran medida independientes en la determinación de los resultados relacionados con la aptitud biológica.